Az MMÖNK legfelsőbb szerve a Tanács.
Az MMÖNK alapszabályzata alapján a Tanács hatásköre:
- jóváhagyja a tanács tagjainak mandátumát;
- megválasztja és felmentheti az elnököt, alelnököt, ill. alelnököket;
- kinevezi és felmentheti az ellenőrző bizottság tagjait;
- kinevezi és felmentheti a munkabizottságok tagjait;
- felügyeli az elnök és az alelnök munkáját;
- elfogadja a Muravidéki Magyar Önkormányzati Nemzeti Közösség alapszabályzatát, a tanács ügyrendjét és az egyéb szabályzatokat;
- elfogadja a Muravidéki Magyar Önkormányzati Nemzeti Közösség költségvetését és zárszámadását;
- rendelkezik a Muravidéki Magyar Önkormányzati Nemzeti Közösség ingó és ingatlan vagyona felett;
- intézeteket alapít, illetve társalapít;
- kinevezi az intézetei tanácsainak tagjait;
- jóváhagyja intézetei igazgatóinak kinevezését és felmentését;
- véleményezi társalapított intézeteinek igazgatójelöltjeit;
- jóváhagyja intézeteinek alapszabályzatait;
- jóváhagyja intézeteinek éves program- és pénzügyi terveit, valamint beszámolóit;
- társalapítóként képviselőket delegál az intézetek tanácsaiba;
- társalapítóként jóváhagyja az intézetek éves nemzetiségi program- és pénzügyi terveit, valamint beszámolóit;
- együttműködik a nemzetiségi parlamenti képviselővel;
- figyelemmel kíséri a szlovén országgyűlés és a kormány munkáját;
- együttműködik a szlovén kormány kisebbségi hivatalával;
- együttműködik a szlovén illetékes törvényhozási, államigazgatási és kormányzati szervekkel;
- javaslatokat, kezdeményezéseket, véleményeket terjeszt saját hatáskörét illetően a szlovén országgyűlés, a kormány és egyéb országos szervek elé;
- véleményezi a szlovéniai kisebbségi törvénytervezeteket;
- együttműködik Magyarországgal, annak országos és megyei szerveivel és intézményeivel, a kisebbségben élő magyarok szervezeteivel, valamint összmagyar szervezetekkel;
- együttműködik a nemzetközi szervezetekkel;
- meghatározza a Muravidéki Magyar Önkormányzati Nemzeti Közösség hivatalának szervezettségét és munkaterületét;
- ellát minden egyéb, a hatáskörébe tartozó feladatot.